2023, Vol. 31
2. 中国科学院华南植物园, 退化生态系统植被恢复与管理重点实验室，广东省应用植物学重点实验室，广州 510650;
3. 华南国家植物园, 广州 510650;
4. 赣州市南岭植物资源保护与利用重点实验室，江西 赣州 341000
2. Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystem, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Botany, South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China;
3. South China National Botanical Garden, Guangzhou 510650, China;
4. Key Laboratory of Nanling Plant Resources Conservation and Utilization, Ganzhou 341000, Jiangxi, China
氮(N)是植物维持正常生理活动的必需元素，N缺乏是限制多地森林系统生产力及物种多样性的重要因素[1]。但由于人类活动加剧，华南地区大部分森林的大气湿沉降速率远超严重威胁欧美森林生态系统健康和安全的氮沉降临界负荷值，使该地区森林生态系统转变为富氮状态[2–3]。磷(P)元素通常被认为是限制华南地区森林生长的主要养分之一[4]，且P对森林生产力的限制作用可能因土壤氮含量增加而加剧[5]。
植物获取N的主要途径是吸收土壤活性氮, 少部分植物可利用大气氮，如许多豆科植物可通过与根瘤菌共生而实现共生固氮，在土壤N受限时具有竞争优势[6–7]。同时，固氮豆科植物除可提高土壤肥力外，还可增强生态系统抗干扰能力[8]。由于森林演替前期易受N限制，因此固氮豆科植物通常是森林演替前期的先锋植物[9]，虽在森林演替后期固氮豆科植物物种丰度相对下降，但可能因其死亡率较低等原因，依旧是演替后期的主要成分[10]。研究表明，根瘤固氮时需要固氮酶, 固氮酶的合成及固氮作用的进行都离不开P[11]。但华南地区土壤一方面多为富含铁铝氧化物的红壤，土壤P大多被铁、铝等固定，难以直接利用[12]; 另一方面土壤硝酸盐持续富集可能抑制植物固氮作用[5, 13]，降低固氮植物的多样性，因此固氮豆科植物如何响应华南地区土壤环境变化成为生态学研究的热点之一[14]。
叶片作为植物代谢活跃的器官，在一定程度上可以反映植物对环境的适应策略。测定单位质量叶片碳(Cmass)、氮(Nmass)、磷(Pmass)含量及其计量比值等化学计量学性状可以深入了解叶片结构和代谢投资之间的权衡。如叶片碳(C)含量可以反映叶片结构的能量成本，植物Cmass的变化表明光合产物分布和利用的差异[15]。N和P含量可调节光合作用等植物生理过程，通常较高的Nmass和Pmass将促进最大净光合速率[16]。叶片光合氮利用效率(PNUE)和磷利用效率(PPUE)是反映植物养分利用策略的常用指标[17]，PNUE和PPUE较高的植物通常具有较高的生长速率。叶片C: N和C: P反映单位养分(N、P)的利用效率，在养分充足环境中，比值较低的植物往往具有更高的生长速率以竞争包括光在内的其他资源，提高植物竞争优势[18]。叶片N: P反映植物所处生境中土壤限制元素[19]，通常认为比值越高，植物受P限制的可能性越高[20]。
豆科(Leguminosae)作为全球被子植物第3大科, 近20 000种，其中大部分物种能与根瘤菌共生固氮, 还有小部分非固氮物种，这部分非固氮物种主要分布在热带亚热带地区，是该地区植被的重要组成部分[21]。因此，在华南地区富氮环境下研究同一个科内固氮和非固氮植物的叶片养分利用差异，可更好地探究富氮环境下根瘤菌固氮作用是否被抑制，并保证研究对象较近的亲缘关系以减少物种差异带来的干扰。前人对豆科植物的生理生态学研究大多关注草本植物，特别是草本农作物与环境因子的相互作用[22–24]，但豆科树种在亚热带地区生态系统中十分重要，却缺乏相应的研究。因此，研究华南地区固氮豆科树种(nitrogen-fixing leguminous tree, NLT)和非固氮豆科树种(non-nitrogen-fixing leguminous tree, n-NLT)叶片N、P利用策略差异，有助于深入解析不同类型豆科植物对富氮环境的适应策略。
本研究选择华南地区常见的8种豆科乔木(5种NLT和3种n-NLT)为材料，测定并对比单位质量叶片C、N和P元素含量及其比值(C: N、C: P和N: P)、单位面积叶片最大净光合速率(Aarea)和PNUE、PPUE，以揭示NLT与n-NLT的叶片养分利用策略差异，从而理解华南地区豆科树种对环境变化的响应和适应。
1 材料和方法 1.1 研究地概况鼎湖山位于广东省肇庆市，属我国华南地区, 大气湿沉降超过25 kg N/(hm2·a) [2]；全年光照充足, 年平均气温约21 ℃，年平均降水量约1 956 mm; 受季风气候影响，降水分布不均，干湿季明显，每年4—9月为湿季，10月至次年3月为干季，其中湿季降水量占全年总降水量的80%以上；土壤以红壤为主，主要成分为粘壤土和砂壤土，pH为4.5~6.6, 呈弱酸性。
1.2 材料根据全球根瘤菌固氮植物数据库中对豆科植物与根瘤菌关系的描述判定植物固氮类型[25]，为尽量减少植物叶片性状差异的影响，本研究选取华南地区常见的8种豆科乔木(5种NLT和3种n-NLT)作为试验材料。5种NLT植物为水黄皮(Pongamia pinnata)、大叶相思(Acacia auriculiformis)、朱樱花(Calliandra haematocephala)、海南红豆(Ormosia pinnata)和台湾相思(Acacia confusa)；3种n-NLT植物为油楠(Sindora glabra)、中国无忧花(Saraca dives)和银珠(Peltophorum tonkinense)。
1.3 方法叶片气体交换参数 每物种选取3~5株长势良好的成熟植株，采集9~15片完整成熟且向阳的叶片，利用便携式光合仪(Li-6800, Li-Cor, Lincoln, NE, USA)测定叶片单位面积最大净光合速率[Aarea, μmol/(m2·s)]。于晴天的上午9—11点，在饱和光1 500 μmol/(m2·s)，大气二氧化碳浓度400 μmol/mol，叶片温度25 ℃及空气湿度50%~75%的条件下，剪取小枝后立即放入盛有水的桶中进行测量，待测定的叶片各气体交换参数稳定后，记录数据。
叶片元素含量和光合氮、磷利用效率 首先用叶面积仪(Li-3000A, Li-Cor, Lincoln, NE, USA)测定叶面积(LA, m²)，而后叶片经过105 ℃杀青15 min后置于65 ℃烘箱中烘干，称量干质量(DW)，然后将干叶片研磨、过筛，用元素分析仪(Isoprime 100, Elementar Isoprime, UK)测定单位质量叶片C (Cmass, mg/g)、N含量(Nmass, mg/g)。叶片粉末经硫酸-过氧化氢消解样品后，采用钼锑抗比色法测定单位质量叶片磷含量(Pmass, mg/g)，并计算叶片的C: N、C: P和N: P。光合氮利用效率[PNUE, μmol/(mol·s)]为光合速率与单位面积叶片氮含量之比，即PNUE= (Aarea×LA×14000)/(Nmass×DW)；光合磷利用效率[PPUE, mmol/(mol·s)]为光合速率与单位面积叶片磷含量之比，即PPUE=(Aarea×LA×31)/(Pmass×DW)。
1.4 数据分析对NLT和n-NLT间的指标差异显著性采用曼惠特尼U检验(Mann-Whitney U test)。使用R软件进行数据的统计分析，并使用Excel软件作图。
2 结果和分析从图 1可见，NLT的Nmass显著高于n-NLT (P < 0.05)，分别为31.2和19.1 mg/g，NLT是n-NLT的1.6倍；NLT的Pmass也显著高于n-NLT (P < 0.05), 分别为1.2和0.8 mg/g，是n-NLT的1.5倍；但两类植物的Cmass无显著差异(图 1)。
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图 1 豆科树种的单位质量叶片氮(Nmass)、磷(Pmass)和碳(Cmass)含量。PP: 水黄皮; AA: 大叶相思; CH: 朱缨花; OP: 海南红豆; AC: 台湾相思; PT: 银珠; SG: 油楠; SD: 中国无忧花; NLT: 固氮豆科树种; n-NLT: 非固氮豆科树种; NS: P > 0.05; *: P < 0.05。下同 Fig. 1 Nitrogen (Nmass), phosphorus (Pmass) and carbon (Cmass) concentration per leaf mass of leguminous trees. PP: Pongamia pinnata; AA: Acacia auriculiformis; CH: Calliandra haematocephala; OP: Ormosia pinnata; AC: Acacia confuse; PT: Peltophorum tonkinense; SG: Sindora glabra; SD: Saraca dives; NLT: nitrogen-fixing leguminous tree; n-NLT: non-nitrogen- fixing leguminous tree; NS: P > 0.05; *: P < 0.05. The same below |
NLT的C: N显著小于n-NLT (P < 0.05)，分别为16.0和25.3，低于n-NLT 37%; NLT的C: P也显著小于n-NLT (P < 0.05)，分别为432.7和597.7，比n- NLT低28%；但2类植物的N: P无显著差异(图 2)。
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图 2 豆科树种叶片的C: N、C: P、N: P Fig. 2 C: N、C: P、N: P in leaf of leguminous trees |
NLT的Aarea显著高于n-NLT (P < 0.05)，分别为11.0和8.2 μmol/(m2·s)，是n-NLT的1.3倍，而两者的PNUE和PPUE均无显著差异(图 3)。
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图 3 豆科树种叶片的光合速率(Aarea)、光合氮利用效率(PNUE)和光合磷利用效率(PPUE) Fig. 3 Maximum net photosynthetic rate (Aarea), photosynthetic nitrogen use efficiency (PNUE), photosynthetic phosphorous use efficiency (PPUE) in leaf of leguminous trees |
本研究对比了5种NLT和3种n-NLT的叶片养分利用相关性状, 结果表明华南地区NLT的Nmass、Pmass和Aarea均显著大于n-NLT，表明NLT具有更高的养分吸收效率和更强的光合能力。而两类植物相似的Cmass以及NLT较低的叶片C: N、C: P反映了NLT叶片养分利用效率较低。这暗示在光照充足的富氮环境中，NLT养分高效获取和叶片养分低效利用的策略促进植物快速生长并增加竞争力，使得NLT在华南地区具有潜在的竞争优势。
N和P既是维持植物生理功能的必需元素，也是构成植物细胞的重要组成物质。本研究表明，NLT的Nmass显著高于n-NLT，Adams等[26]对比了全球固氮植物和非固氮植物叶片N含量，认为常绿被子植物中固氮植物的Nmass比非固氮植物高近60%，与本研究结果相似。NLT的根瘤可将N2转化为含N化合物，再由韧皮部将固定的N运输到植物叶片中[6], 可能导致NLT具有更高的Nmass。虽然根瘤菌被认为是兼性固氮菌，固氮植物可根据个体需求及土壤N含量调节固氮作用，当土壤N满足植物需求时, 植物将减少与根瘤菌共生并诱导根瘤衰老[27]。但Taylor等[28]研究表明低光照强度完全阻止了植物共生固氮，而远超植物需求的土壤N含量并没有完全降低高光照强度下植物共生固氮，说明光照强度比土壤N含量在调节根瘤菌固氮方面更重要。同时最新的研究表明，即使在富氮环境中，当光照强度满足持续供应共生所需的碳水化合物时，固氮植物将通过信号传递促进根系与根瘤菌共生[29]。因此，在光照充足的华南地区，共生固氮作用可能是造成NLT具有较高Nmass的重要原因。本研究结果表明，NLT的Pmass显著高于n-NLT。根瘤菌进行固氮作用时需要固氮酶参与，而固氮酶的合成需要大量P[11]，同时由大量N构成的磷酸酶(约含15% N)可将有机P分解为无机P[30–31]，因此根瘤菌固定的N可用于合成磷酸酶，从而提高植物根系周围土壤磷酸酶含量[32]，这可能增加了NLT的Pmass，说明与n-NLT相比，NLT在P获取方面具有优势。NTL植物较高的Nmass和Pmass说明在光照充足的富氮环境中具有比n-NLT更高的养分吸收效率。
N、P元素对叶片的光合作用至关重要，N在二磷酸核酮糖羧化酶和捕光叶绿素的合成中必不可少[33–34]；P可用于提供能量(ATP和NADPH)[35]，因此提高植物Nmass和Pmass可能促进Aarea[16]。本研究结果表明，NLT的Aarea显著大于n-NLT，这与Glaciela等[36]的研究结果相似，由于根瘤菌的存在，固氮植物Nmass和Pmass都显著增加了13%，Aarea显著增加了28%。华南地区充足的光照可能一方面促进了NLT与根瘤菌共生，以向叶片供应更多的N和P，另一方面为植物进行光合作用提供了必要条件[29]，因此该地区NLT具有较高的Aarea。光合养分利用效率表示单位面积叶片养分的光合能力，本研究结果表明两种类型植物的PNUE与PPUE均无显著差异。光合器官的养分分配被认为是光合养分利用效率种间变异的主要因素[37]，因此在华南地区，两类植物的光合系统N、P分配比例可能相似，导致两者的光合养分利用策略相似。但Tang等[38]研究认为，虽然5种固氮豆科植物的叶片N含量和Aarea均大于5种壳斗科非固氮植物，但由于固氮豆科植物可能将大量N用于构建植物叶片，导致其PNUE低于其他科非固氮植物。本研究与Tang等[38]的研究结果不一致，可能是由于本研究材料皆属豆科，而豆科内叶片N分配方式相似导致的。此外, NLT和n-NLT的PPUE比较尚未见报道，因此关于豆科植物光合养分利用策略是否一定在NLT和n-NLT间存在差异还需要更多物种加以验证。
由于NLT的Aarea较高，将生产更多的C，因此期望具有更高的Cmass，但本研究结果表明NLT和n-NLT的Cmass无显著差异，说明NLT向叶片分配的C占比较小。可能因研究材料均为常绿物种, 在叶片构建方面对C的需求相似，使得两类植物的Cmass无显著差异[39]。同时，研究表明根瘤菌固氮所需C成本远大于根系吸收土壤N，因此与根瘤菌共生增加了植物C汇的强度和需求，这可能促进了源的强度(光合作用)[40–41]。虽然固氮植物被认为是兼性固氮菌，但固氮植物可能无法限制根瘤菌定植[42]，且随着光可用性增加，即使在富氮环境中，固氮植物根瘤数量依旧可能通过增加根系生物量而增加[28, 43]，这要求植物具有更强的光合作用以支持更多的根瘤菌和根系生长。因此，在光照充足的华南地区，具有高Aarea的NLT可能将叶片光合合成的C更多地转移至植物其他器官，特别是具有根瘤菌的根系，保持植物的源汇平衡，这可能也是造成该地NLT和n-NLT在Aarea上呈现差异但Cmass却无差异的重要原因。
C: N和C: P可表征植物单位营养元素同化碳的能力，本研究结果表明NLT的叶片C: N和C: P都显著低于n-NLT。有研究认为植物养分吸收效率与利用效率成反比[44]，可能由于华南地区充足的光照促进了NLT与根瘤菌的共生[29]，进而提高了植物的Nmass和Pmass，降低了植物叶片C: N和C: P，因此NLT的叶片养分利用效率较低。Zhang等[18]研究表明，在土壤N充足的地区，较低C: N的植物可以更快地合成蛋白质，实现快速生长以竞争包括光在内的其他资源。此外，与根瘤菌共生要求植物向根系供应更多的C，进而促进植物根系生长以增进植物对P等元素吸收[43]。因此在光照充足且富氮的华南地区，NLT通过叶片养分低效利用的策略实现快速生长并保持竞争力。N: P常用于反映植物所处生境土壤营养元素的限制情况，两者叶片N: P虽无显著差异，但都大于20，说明华南地区植物生长可能受P限制，符合近期的研究成果，即当叶片N: P大于20时说明该生境更可能受P限制，且可能性随比值增加而增加[20]。随着华南地区氮沉降增加，植物对P的需求可能会加剧[5]。由于根瘤具有富集P并促进植物吸收P的能力[45]，因此即使华南地区富氮环境可能抑制根瘤菌共生，但植物对P的强烈需求可能迫使NLT与根瘤菌交易。但随着华南地区氮沉降的加剧，固氮植物如何权衡与根瘤菌的共生关系需要进一步的研究。
综上所述，华南地区的NLT比n-NLT具有更强的养分获取和光合能力，但叶片养分利用效率更低，意味着NLT养分高效获取和叶片养分低效利用的策略促进NLT在光照充足的富氮环境中具有更快的生长速率及更强的竞争力，进而在一定程度上揭示了华南地区根瘤菌固氮树种适应富氮环境及保持竞争力的生理生态机理。
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