2023, Vol. 31
2. 华南国家植物园, 广州 510650;
3. 中国科学院大学, 北京 100049;
4. 莱斯特大学遗传学和基因组生物学系, 莱斯特 LE1 7RH, 英国;
5. 中国科学院核心植物园, 广州 510650
2. South China National Botanical Garden, Guangzhou 510650, China;
3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;
4. Department of Genetics and Genome Biology, University of Leicester, Leicester, LE1 7RH, UK;
5. Center for Conservation Biology, Core Botanical Gardens, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China
Beta-葡聚糖是籽粒胚乳和糊粉层细胞壁的主要非纤维素多糖[1]，在谷类作物及其他单子叶植物中均有分布[2]。Beta-葡聚糖可增加胆汁酸排泄，延迟葡萄糖吸收[3]，降低胆固醇及血糖水平[4]，在食品、药品等领域中具有较高的应用价值。最初在水稻(Oryza sativa)基因组中鉴定到β-葡聚糖合成酶基因家族成员CslF亚基因家族[5]，并通过异源表达实验，证实CslF亚基因家族编码β-葡聚糖合成酶[6]。之后46种被子植物的研究表明，CslH和CslJ亚基因家族也具有合成β-葡聚糖的功能[7]。
由于对β-葡聚糖合成的调控网络，以及物种间β-葡聚糖含量差异的遗传因素缺乏精准认知, 作物β-葡聚糖育种还停留在传统育种阶段。本文拟通过整理β-葡聚糖合成酶基因家族研究进展, 提出未来研究的方向，为作物β-葡聚糖定向育种提供理论支撑。
1 Beta-葡聚糖的化学特性和功能应用 1.1 化学结构和溶解度Beta-葡聚糖是由d-吡喃葡萄糖苷单元通过β-(1, 3)和β-(1, 4)糖苷键连接组成的非纤维素多糖, 又名混合线性葡聚糖[Mixed-linkage (1, 3;1, 4)-β-D-glucan, MLG]，无分支或取代基(图 1)。Beta-葡聚糖链中, β-(1, 4)糖苷键赋予葡聚糖链刚性，而随机分布的β-(1, 3)糖苷键增加了葡聚糖链空间扭转的灵活性[8]。邻近的糖苷键相同时，葡聚糖链空间扭曲度减弱，使葡聚糖链趋向聚合，即溶解度降低，水溶液凝胶特性增加[9]。
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图 1 (1, 3;1, 4)-β-D-葡聚糖化学结构(根据McFarlane等[10]重绘) Fig. 1 Chemical structure of representative (1, 3;1, 4)-β-D-glucan (Redraw from McFarlane et al.[10]) |
Beta-葡聚糖的精细结构，表现为寡糖聚合度(degree of polymerization, DP)的比值。地衣酶能特异地断开β-(1, 4)糖苷键还原端，获得多种寡糖产物, 其中以β-纤维三糖(G4G4G3G)和β-纤维四糖(G4 G4G4G3G)为主，两者的比值DP3:DP4即为DP比值[11–12]。当DP比值为1~2.5时，β-葡聚糖的溶解度较高[13]。燕麦β-葡聚糖含量较高(6%~8%)，具有较好的水溶性，是日常饮食中β-葡聚糖的理想来源[14] (表 1)。
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表 1 作物中β-葡聚糖含量及溶解度 Table 1 Beta-glucan content and solubility in cereal crops |
Beta-葡聚糖在植物生长发育过程中发挥重要功能[15]。缺失β-葡聚糖的突变体，植株生长速率较低，细胞壁变薄，花药和花丝变形导致雄性不育[16]。Beta-葡聚糖还与葡萄糖的贮藏利用有关[17]，植物通过水解细胞壁中的β-葡聚糖获得葡萄糖，由维管束运输到其他部位，提供代谢所需的能量[18–19]。
Beta-葡聚糖可有效降低血糖，改善血液中的胰岛素水平[20–21]，参与人体胆汁酸的调节、胆固醇代谢、影响肠道微生物组成[22]。在小鼠试验中，β-葡聚糖能增强免疫系统应答能力[23]，降低呼吸道的易感性[24]。Chang等[25]报道稳定摄入β-葡聚糖，可改善腹部脂肪堆积情况，降低人体肥胖度。在食品中添加β-葡聚糖，显著降低血糖生成指数，在烘焙类食物及肉奶制品中，常用β-葡聚糖替代脂肪[26]。Beta-葡聚糖有良好的皮肤渗透性，临床实验中表现出减少细纹生成[27]，抑制微生物慢性感染，促进皮肤损伤后的愈合过程等功效[28]，相关产品已投入生产。然而，β-葡聚糖对麦芽啤酒酿造会产生不良影响, 发酵过程中残余的β-葡聚糖增加过滤成本，并影响口感[29]。在单胃动物的饲料中，β-葡聚糖会降低动物胃肠道的消化吸收效率[30]。
2 Beta-葡聚糖合成酶基因家族 2.1 Beta-合成酶基因家族成员 2.1.1 CslF、CslH和CslJ亚基因家族Beta-葡聚糖合成酶基因家族包括3个主要成员: CslF、CslH和CslJ亚基因家族，都属于类纤维素合酶(cellulose synthase-like)基因家族(Csl)。该基因家族与多种非纤维素多糖的合成有关。早期拟南芥(Arabidopsis thaliana)的研究表明，Csl基因家族包括5个亚家族(CslA~CslE)[31]。2002年，Hazen等[5]在水稻基因组中鉴定到新的Csl家族成员：CslF和CslH亚基因家族。由于双子叶植物中未鉴定到这两个亚基因家族存在，有学者推测CslF和CslH亚基因家族为单子叶植物特有的Csl家族成员。
CslF是首个被证实与β-葡聚糖合成有关的亚基因家族。Burton等[6]将与β-葡聚糖含量相关的数量性状位点(quantitative trait locus, QTL)比对到水稻基因组中，在7号染色体上鉴定到6个基因组成的CslF基因簇(OsCslF1、OsCslF2、OsCslF3、OsCslF4、OsCslF8和OsCslF9)，在8号和10号染色体上鉴定到OsCslF6和OsCslF7基因。通过农杆菌介导法，将3个基因OsCslF2、OsCslF4和OsCslF9转入拟南芥基因组中异源表达，在叶片表皮层细胞壁中检测到微量的β-葡聚糖，证实OsCslF基因参与β-葡聚糖合成[6]。
物种间CslF亚基因家族成员的数目存在差异, 且部分基因只存在于特定物种中(表 2)。Burton等[32]在大麦(Hordeum vulgare) 2号染色体上鉴定到与水稻相同的CslF基因簇，除HvCslF3、HvCslF4、HvCslF8外，还包括新的HvCslF10基因, 而HvCslF6、HvCslF7和HvCslF9等基因分布在其他染色体上。Schreiber等[33]在重新组装的大麦基因组中，鉴定出3个在水稻中未发现的CslF基因：HvCslF11、HvCslF12和HvCslF13。
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表 2 作物中β-葡聚糖合成酶基因家族成员 Table 2 Number of the β-glucan synthase gene family members in cereal crops |
CslF基因的异源表达实验中，β-葡聚糖的合成量较低，据此Doblin等[34]认为可能存在其他基因共同调控合成β-葡聚糖，如大麦QTL位点附近的基因HvCslH1。通过将HvCslH1转入拟南芥中进行异源表达，Doblin等[34]报道叶片细胞壁中存在β-葡聚糖沉积，证实CslH家族参与β-葡聚糖合成。CslH亚基因家族在早熟禾亚科(Pooideae)的大麦和燕麦(Avena sativa)中仅有单个成员，而在禾本科其他亚科的物种中则有多个成员[35]。
Little等[7]的研究指出，CslF、CslH和CslJ亚家族均可介导β-葡聚糖的合成[7]。Farrokhi等[36]推测与CslF和CslH亚家族类似，单子叶植物中的CslJ亚家族可能参与β-葡聚糖合成。其后在双子叶植物中，也发现CslJ基因存在，而该基因的功能一直未得到确认[37]。Little等[7]将双子叶植物中的CslJ亚家族命名为CslM，目前CslJ亚家族仅分布在单子叶植物中。通过异源表达实验，Little等[7]证实CslJ亚基因家族成员HvCslJ基因参与β-葡聚糖合成，表达活性类似CslH亚家族。
燕麦β-葡聚糖合成酶基因家族的研究不多。Newell等[38]比较了燕麦β-葡聚糖含量相关的QTL位点，有1个QTL标记与水稻7号染色体上的CslF基因簇具有序列同源性。Zhang等[39]采用同源序列搜索，在燕麦基因组中鉴定到5个CslF基因家族成员(AsCslF3、AsCslF4、AsCslF6、AsCslF8和AsCslF9), CslH与CslJ亚家族都仅具有单个成员，而CslF基因簇在燕麦基因组中是否存在有待检测。
2.1.2 主效基因CslF6CslF6基因是β-葡聚糖合成中的主效基因。化学诱变实验表明，在大麦β-葡聚糖缺失突变体中, 存在HvCslF6基因突变[40]；敲除实验表明，HvCslF3、HvCslF9和HvCslH1基因敲除后，并不影响大麦籽粒β-葡聚糖含量，而敲除HvCslF6基因后，大麦籽粒中检测不到β-葡聚糖含量[41]；HvCslF6基因过表达后，大麦籽粒β-葡聚糖含量平均增长45%，而过表达HvCslH1基因后，大麦籽粒β-葡聚糖含量无显著变化[18, 42]；在转录水平上，大麦籽粒CslF6基因的转录峰值时期与胚芽鞘中β-葡聚糖含量达到峰值的时期相对应[32, 43]。水稻和小麦(Triticum aestivum)中的CslF6基因研究也得到了相似结果[44–46]。CslF亚家族其他成员在β-葡聚糖合成过程中的功能尚不明确。
2.2 生物信息学分析 2.2.1 系统发育关系目前的观点认为，β-葡聚糖基因家族出现在约130~140百万年前，早于单双子叶植物的分化时间[7]。Yin等[37]认为β-葡聚糖合成酶基因家族的祖先存在于陆地植物的共同祖先中，该家族的分化时间要早于陆地植物的分化。在陆地植物演化过程中，CslH和CslJ亚家族在苔藓中丢失，仅残余序列片段。CslF、CslH和CslJ亚家族的远缘关系说明，β-葡聚糖合成酶基因家族来源于多次独立的亚家族分化事件。
Beta-葡聚糖合成酶基因家族成员位于系统发育树的不同分支：CslF亚家族仅分布于部分鸭跖草类(Commelid)植物的CesA/CslD/CslF分支，可能是由CslD亚家族演化而来。而CslH和CslJ亚家族在单子叶植物中广泛存在，其中CslH亚家族是CslB亚家族(真双子叶植物特有)的姊妹分支，CslJ亚家族是CslM亚家族(广义双子叶植物特有)的姊妹分支，分别位于CslB/CslH和CslE/CslG/CslJ/CslM分支[7]。
CslF亚家族包括CslF1~CslF13共13个成员, 成员间的演化关系较为清晰。CslF6与CslF7基因较早分化出来，其后通过复制事件产生CslF基因簇，该基因簇包含除CslF6与CslF7外的大部分CslF亚家族基因，并在禾本科物种中高度保守[47]。共线性分析的结果表明，CslF基因簇来源于串联重复事件[48]。复制事件后的基因后代容易发生功能分化，如CslF3和CslF10基因，其在系统发育树上组成单独的分支，它们可能与木葡聚糖的合成有关[49]。CslH和CslJ亚家族成员较少，缺少系统发育关系的专门研究。
Beta-葡聚糖合成酶基因家族成员普遍受到负选择压力，表明作为细胞壁组成成分，β-葡聚糖在演化过程中具有保守性[47]。CslF亚家族部分基因受到显著的正选择压力，如CslF6、CslF7、CslF3和CslF10基因，受到正选择压力的基因可能与植物的竞争优势有关。CslH和CslJ亚家族受到的负选择压力稍弱，存在极高的核苷酸替换速率[47]。目前的研究多数是在大跨度进化框架下，探究β-葡聚糖合成酶基因家族的系统发育关系，而着眼于作物及野生近缘种之间精细差别的研究较少。
2.2.2 表达模式CslF亚家族基因主要在生长旺盛的幼嫩组织中表达。CslF基因簇内基因的表达模式并不相同, 例如CslF3基因在胚芽鞘组织中表达水平较高，而CslF4基因在叶基部组织中表达水平较高[32–33]。CslF6基因在作物的根尖、叶基部、籽粒等幼嫩组织中都具有较高的表达水平，而CslF7基因的表达部位尚不清楚[48]。
CslH亚家族在叶尖等成熟组织中具有较高的表达水平，可能与细胞停止生长后，化合物的沉积过程有关[50–51]。二穗短柄草(Brachypodium distachyon)籽粒萌发过程中，BdCslH基因的表达水平与BdCslF6基因相似，而大麦和小麦萌发籽粒中并未检测到CslH基因的表达[52]。CslJ亚家族表达模式的研究不多，仅在燕麦籽粒中检测到较高的表达水平[39]。对于β-葡聚糖合成酶基因家族成员之间的差异表达模式，一种观点认为与组织间β-葡聚糖溶解性差异有关[51]，其他观点则认为可能是基因家族扩张后功能分化的结果[53]。
Beta-葡聚糖合成酶基因的表达水平受环境因素影响，尤其是光照。当光照增加时，玉米(Zea mays)胚轴中ZmCslF5的表达水平增加，而ZmCslF6的表达水平降低，推测与光照对生长素的调节有关[54–55]。Zhang等[39]在燕麦β-葡聚糖合成酶基因家族的启动子区域(约2 000 bp)中检测到大量的光响应元件，并且叶片中AsCslF6基因的表达水平随光照强度上升而增加, β-葡聚糖含量也随之增加[39]。除光照强度之外, 其他环境因素对作物β-葡聚糖含量的影响尚未得到评估。
3 Beta-葡聚糖合成酶Beta-葡聚糖合成酶氨基酸序列主要包含有: (1) 亲水催化功能域(PF00535)；(2) 催化功能基序(D、D×D、D和Q××RW)，其中Q是谷胺酰胺，R是精氨酸，W是色氨酸，×表示任意氨基酸；(3) 存在多个跨膜结构域(transmembrane helices, TMH)[56] (图 2)。
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图 2 Beta-葡聚糖合成酶蛋白二级结构的比较(根据Zhang等[39]重绘) Fig. 2 Comparison of secondary structure of β-glucan synthase protein (Redrawn from Zhang et al.[39]) |
Beta-葡聚糖合成酶存在两种催化活性，分别合成β-(1, 4)葡萄糖苷键和β-(1, 3)葡萄糖苷键。Fincher[57]认为，β-葡聚糖合成酶仅具有添加β-(1, 3)葡萄糖苷键的活性，β-(1, 4)葡萄糖苷键来源于异源表达实验中，植物细胞自身存在的β-(1, 4)葡聚糖合酶。Kim等[56]选择无β-(1, 4)葡聚糖合酶的毕赤酵母作为材料，异源表达BdCslF6基因后成功检测到β-葡聚糖的合成。据此认为，β-葡聚糖合成酶具有催化两种糖苷键合成的活性。
Beta-葡聚糖合成酶催化β-葡聚糖合成的具体过程已得到初步研究。Schwerdt等[47]提出大麦HvCSLF6酶蛋白的同源模型，认为在合成过程中存在明显的跨膜运输和催化中心。Kim等[56]进一步证明BdCSLF6酶蛋白的催化功能域、N-末端和C-末端都暴露在胞质中。并推测β-葡聚糖的合成过程为：胞质内的合成底物尿苷二磷酸葡萄糖(UDP-glucose, UDP-Glc)，通过暴露在胞质中的催化结构域，不断被添加到葡聚糖链上, 再穿过跨膜螺旋形成的膜孔，被运输到膜的另一侧。而β-葡聚糖合成酶如何调控β-(1, 3)和β-(1, 4)糖苷键合成比例，以及克服合成过程中空间扭转的合成机制问题，还需更多的研究来解答。
3.2 亚细胞定位Beta-葡聚糖合成的亚细胞定位争议未决。纤维素[β-(1, 4)糖苷键链接]和胼胝质[β-(1, 3)糖苷键链接]在质膜合成[10, 58]，而果胶和其余非纤维素多糖在高尔基体合成[59]。早期学者根据体外合成实验，认为高尔基体是细胞内的β-葡聚糖合成部位[60–61]。随着免疫细胞学方法应用[62]，新的研究结果并不支持β-葡聚糖在高尔基体上合成，小麦糊粉层细胞中的高尔基体仅有少量的免疫细胞学标记信号[63]，大麦胚芽鞘细胞的高尔基体上也检测不到明显信号[64]。2010年，Carpita等[65]提出，β-葡聚糖的合成运输是一个动态的过程，β-葡聚糖在高尔基体中合成，经由囊泡运输到质膜，最终在细胞壁上沉积。
Beta-葡聚糖合成酶的亚细胞定位也存在不同的观点。Doblin等[35]将CSLH蛋白定位于高尔基体囊泡和内质网上。Kim等[56]将CSLF6蛋白定位于高尔基体，并观察到通过分泌途径的管腔转运。Wilson等[66]在内质网、高尔基体、分泌囊泡和质膜中都发现了CSLF6和CSLH蛋白信号，分布丰度不同。有学者认为，在β-葡聚糖分泌和运输过程中，伴随着β-葡聚糖合成酶蛋白从高尔基体到内质网的膜系统转移，这也是导致β-葡聚糖合成酶蛋白亚细胞定位争议未决的根本原因[67]。
4 作物β-葡聚糖定向育种Beta-葡聚糖合成酶蛋白上的特定氨基酸位点突变后，可显著影响β-葡聚糖含量和精细结构，或可成为作物β-葡聚糖定向育种的一种手段。通过构建CSLF6片段嵌合体蛋白，并分析其在本氏烟草(Nicotiana benthamiana)叶片瞬时表达的结果, Jobling等[68]报道HVCSLF6中的I757L氨基酸位点突变，可导致β-葡聚糖DP比值明显下降，而在玉米ZMCSLF6中，同一位点突变则会导致DP比值明显上升，实验证明，氨基酸位点突变可能是造成不同作物β-葡聚糖水溶性差异的主要原因。Dimitroff等[69]采用相似的方法，观察到SBCSLF6蛋白上G638D氨基酸位点突变后，会引起β-葡聚糖产物DP比值变小, 且β-葡聚糖含量随之下降。根据β-葡聚糖酶蛋白的三维结构，解析特定氨基酸位点突变对β-葡聚糖含量和精细结构的影响，是育种关注的研究方向。
染色体工程是一种常见的育种手段，通过附加、代换、消减和易位等染色体操作，改变研究对象的染色体组成，定向调整作物遗传特性[70]。通过染色体工程导入异源β-葡聚糖合成酶基因后，如将大麦或山羊草属(Aegilops)物种中包含CslF6基因的染色体转移到小麦中，可观察到籽粒中β-葡聚糖含量的增高[71–72]。
采用荧光原位杂交技术，实现基因在染色体上的精准定位，可应用于作物染色体工程育种。小麦D亚基因组上的TaCslF6_D基因，被认为在籽粒β-葡聚糖合成中的贡献更大，通过导入异源CslF6基因，替换AB亚基因组上的TaCslF6基因后，小麦籽粒中的β-葡聚糖含量明显增加[73]。Fogarty等[74]报道在β-葡聚糖产量高的燕麦品种中，AsCslF6_C基因表达较低，而在β-葡聚糖含量低的燕麦品种中, 其表达水平较高，推测C基因组的AsCslF6_C基因在β-葡聚糖合成中起负向调节作用，但对于燕麦中CslF6基因的分布，还缺乏染色体定位证据。
物种间的β-葡聚糖含量的差异，是作物β-葡聚糖定向育种研究的基础。燕麦属A、C基因组二倍体物种间存在明显的β-葡聚糖含量差异，大西洋燕麦(Avena atlantica, AA)的β-葡聚糖含量，约为偏肥燕麦(A. ventricosa, CC)的4倍[75]。小麦属近缘种中, 山羊草(Aegilops tauschii, DD)籽粒的β-葡聚糖含量, 约为乌拉图小麦(Triticum urartu, AA)的4倍[76]。Garcia-Gimenez等[77]报道，β-葡聚糖在籽粒发育过程中，表现为明显的基因型依赖性积累。并且无论在何种生长条件下，高β-葡聚糖品种籽粒的β-葡聚糖含量, 均高于在同等条件下的低β-葡聚糖品种[78]。因此，研究β-葡聚糖含量形成的遗传机制，具有十分重要的育种价值。
5 展望Beta-葡聚糖可以显著降低食品的血糖生成指数，改善人体脂肪堆积情况，对威胁人类健康的高血脂症和高血糖具有防治作用。燕麦中β-葡聚糖含量较高，且具有良好的溶解度，是食物中理想的β-葡聚糖来源。近年来在功能食品及化妆品领域，燕麦β-葡聚糖相关的产品已形成一定的市场规模，而燕麦β-葡聚糖育种仍然停留在杂交育种阶段，无法满足市场需求。通过染色体工程导入异源β-葡聚糖合成酶基因，可显著改变作物籽粒中β-葡聚糖含量。其中β-葡聚糖合成酶基因在染色体上的定位, 是检测异源基因是否成功导入的关键。设计特异性探针，完成主效基因CslF6的染色体定位，是提高燕麦籽粒中β-葡聚糖含量的突破口，可推动染色体工程在燕麦β-葡聚糖定向育种中的应用。
随着燕麦属物种基因组数据积累，通过比较基因组学方法，探讨β-葡聚糖合成酶基因家族的基因拷贝数目、染色体分布模式等特征与β-葡聚糖含量的相关性，为在基因水平解释物种间β-葡聚糖含量差异形成的原因提供可能性，也为燕麦属野生种质资源的开发利用提供科技支撑。结合作物不同发育时期的转录组数据，可筛选出与β-葡聚糖合成酶基因家族成员共表达的基因，确定关键的调控基因或转录因子，来构建β-葡聚糖合成的调控网络。
本文综述了β-葡聚糖的化学特性、功能应用, β-葡聚糖合成酶基因家族成员的系统发育关系、表达模式、β-葡聚糖合成酶的亚细胞定位，及作物β-葡聚糖定向育种中的研究进展。并提出开发燕麦属野生种质资源，促进染色体工程在作物β-葡聚糖定向育种中的应用，是厘清β-葡聚糖合成酶基因家族的调控网络的研究方向。
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