2021, Vol. 29
2. 中国科学院大学, 北京 100049
2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
工农业快速发展进程中，人类通过化石燃料燃烧[1-3]、作物种植和N肥施放[4-5]等向大气中排放大量的N[6]，导致全球N沉降趋势日益严峻。非豆科作物通过根系吸收或豆科植物通过生物固N将土壤或大气中的N固定到植物体内，富N植物残体的降解将通过硝化与反硝化过程增加大气中的活性N[7]。虽然近年来减排措施和经济转型使得N沉降量有所下降[8-9]，但我国仍然是全球N沉降最严重的地区之一[6]。降雨监测表明，我国中部和华南地区总N沉降都大于35 kg/(hm2·a)[10]，远高于全球大部分地区。研究表明，过量N沉降会引起土壤酸化[11]、改变生物体与土壤之间的养分供应关系等[12-13]。亚热带森林土壤常被认为富N缺P[14]。N的输入可能加剧植物和微生物生长的P限制，而植物的P限制可能进一步抑制植物的生长和生物量的增加。然而目前对这些结论还存在很多争论，因此，继续开展N、P添加的响应研究, 对我们了解N沉降下植物的生存、生长有重要作用。
土壤胞外酶由植物和微生物共同产生，作用于凋落物与土壤有机质，有利于植物对有机养分的利用和获取，对生态系统物质循环和能量流动极为重要。其中，磷酸酶有磷酸单脂酶(phosphomonolipase, PME)和磷酸二脂酶(phosphodiesterase, PDE)，可水解土壤有机P中的酯键，将磷酸盐释放到土壤中, 供植物或微生物吸收[15]。β-1, 4-乙酰氨基葡糖苷酶(β-1, 4-acetylglucosaminidase, NAG)和L-亮氨酸氨基肽酶(L-leucine aminopeptidase, LAP)参与蛋白质、核酸等的水解，将复杂的含N化合物降解为植物可以吸收利用的小分子形式，在N循环中发挥作用[16]。有研究表明，N沉降直接或间接作用于土壤酶，影响凋落物的分解进程与速率，进而影响元素的生物地球化学循环[17-18]。
大叶相思(Acacia auriculiformis)和尾叶桉(Euca- lyptus urophylla)是我国南方应用最为广泛、种植面积较大的荒山绿化树种[19-20]，在生态系统修复和管理中发挥着不可替代的作用。本研究通过野外施肥控制试验，探究长期N、P添加下2种人工林土壤中与N、P循环相关酶活性的响应及其与土壤理化性质的关系，为深入理解南亚热带森林的生物地球化学循环提供理论依据，为森林修复和管理提供建议。
1 材料和方法 1.1 研究样地概况研究样地位于广东省鹤山人工林国家定位研究站(112°50′ E, 22°34′ N)，为亚热带季风气候，平均年降水量为1 543 mm，雨季从4月持续到9月。年平均气温为22.5℃，最冷月1月平均气温为10.9℃, 最热月7月平均气温为28.0℃[21]。大气N沉降背景值约为(43.1±3.9) kg/(hm2·a)[22]。土壤类型为红壤土[23]。本研究选取2个典型的南亚热带成熟人工林尾叶桉林(Eucalyptus urophylla)和大叶相思林(Acacia auriculiformis)，人工林所栽树木树龄均已超过30 a[24]。
1.2 试验设计采用野外施肥控制试验，采用完全随机区组设计。参照Cleveland等[25]的方法设置样方和施肥量，人工林相距500 m，随机布置12个10 m×10 m样方，样方周围设10 m宽的缓冲带以防相互干扰。设置4个处理：对照(CK，不施肥)、施N肥(+N)、施P肥(+P)、同时施N和P肥(+N+P)，N、P施肥量均为50 kg/(hm2·a)，每处理均3次重复。试验从2010年7月开始，每2个月用人工背负式喷雾器喷洒NH4NO3和NaH2PO4溶液(10 L水溶解)，对照样地喷洒等量等体积的去离子水以消除外加水的影响。
1.3 采样和酶活性测定2018年8月底在样方内随机布点采样，用直径4 cm的土钻随机钻取6钻0~10 cm表层土壤，分别装入封口袋，4℃下保存带回实验室。将土样充分混合均匀，挑出细根和石粒等杂物，通过2 mm土筛后分为2部分, 一部分样品暂存-20℃冰箱用于酶活性测定，一部分用于测定土壤养分含量。
土壤全氮(total nitrogen, TN)、全碳(total carbon, TC)含量用总有机碳分析仪(IsoPrime100, IsoPrime)测定，全磷(total phosphorus, TP)含量用硫酸高氯酸消解-钼锑抗比色法测定。用改良的荧光法[26-27]测定4种土壤酶(PME、PDE、NAG和LAP)的活性, 其中, LAP以7-氨基-4-甲基香豆素(7-amido-4-methyl-coumarin, MUC)为底物，另3种土壤酶以4-甲基伞形酮(4-methylumbelliferone, MUB)为底物。将100 mL醋酸缓冲液(50 mmol/L, pH=5.0)加入1.00 g鲜土中, 用匀浆机精准混磨1 min后过60目土筛制成匀浆待测液；样品孔、空白对照孔和底物对照孔分别加入匀浆液与酶底物溶液(200 μmol/L)、匀浆液与醋酸缓冲液、醋酸缓冲液与酶底物溶液各1 000 μL, 比例为1∶1; 每样品重复3次。样品标线孔分别加500 μL土壤匀浆液和500 μL标准物溶液(0~100 μmol/L MUB或MUC)。摇匀后置于20℃下避光培养4 h，2 900×g下离心3 min后，在吸收波长为365 nm和发射波长为450 nm下测定荧光值。酶活性计算方法: (1) 计算每个样品对应酶的MUB或MUC浓度(μmol/L)标线，获得截距b，斜率k和R2；(2) 根据样品荧光y1和对照荧光y0计算反应体系的酶浓度c=(y1-y0b)/k; (3) 酶活性[nmol/(h·g dry soil)]=c×n×v/(t× m)×1000, 式中, n是稀释倍数，v是混磨样品所用的缓冲液体积(L)，t是培养时间(h)，m是土壤干质量(g)。
1.4 数据处理采用单因素方差分析(ANOVA)和Turkey Kramer HSD比较N、P添加处理下人工林土壤酶活性的差异，独立样本t检验用于分析2人工林对照样方酶活性差异(P < 0.05)。采用Person相关分析森林土壤酶活性与土壤养分及化学计量比间的相关关系。所有的统计分析过程都通过统计软件SPSS 20.0完成, 采用Origin 9.0绘图。
2 结果和分析 2.1 N、P添加对土壤酶活性的影响施N对土壤酶活性的影响不显著(图 1)，仅显著降低了相思林土壤中磷酸二酯酶(PDE)活性，对2人工林表层土壤中的P获取酶磷酸单脂酶(PME)、N获取酶β-1, 4-N-乙酰氨基转移酶(NAG)和L-亮氨酸氨基肽酶(LAP)活性均没有显著影响。
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图 1 氮磷添加对人工林土壤酶活性的影响。柱上不同大写和小写字母分别表示林型间和施肥处理间的差异显著(P < 0.05)。 Fig. 1 Effects of N and P addition on soil enzyme activities in two plantations. Different capital and small letters indicate significant difference among plantations and fertilization treatments at 0.05 level, respectively. |
与对照相比，P添加和N、P共同添加显著降低了土壤中PME、PDE活性，对NAG、LAP活性没有显著影响。施P和同时施N、P处理后，大叶相思林土壤中PME酶活性分别下降了55%和26%，PDE酶活性分别下降了80%和34%；尾叶桉林土壤中PME活性分别下降了63%和46%，PDE活性分别下降了72%和71%。
2.2 土壤酶活性与土壤养分间的关系由表 1可见，施N仅显著降低了大叶相思林土壤TN，对土壤C、P含量和化学计量比没有显著影响；尾叶桉林和大叶相思林施P和施N+P后，土壤全磷(TP)显著增加，C∶P和N∶P则显著降低。
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表 1 N、P添加对人工林土壤养分和化学计量比的影响 Table 1 Effects of N and P addition on soil nutrients and stoichiometric ratio of plantations |
土壤酶活性与土壤养分含量与化学计量比间的相关性分析结果表明(表 2)，土壤PME和PDE活性与土壤C、N、P含量及化学计量比之间存在极显著相关关系，与C∶P和N∶P间的相关系数最大，为0.4~0.7。土壤NAG和LAP活性与土壤TN和TC间存在极显著正相关，相关系数为0.3~ 0.6。
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表 2 土壤酶活性与土壤养分含量及化学计量比的相关系数(r) Table 2 Correlation coefficient (r) between soil enzyme activities and nutrient contents, stoichiometric ratio |
本研究人工林对照样方的NAG和LAP活性与其他亚热带、热带森林[分别为12.9~73.6和2.7~ 112.3 nmol/(h·g dry soil)]的相近[17, 28-29], 但低于多数温带森林[44.5~652.4和3.0~560.5 nmol/(h·g dry soil)][28-29]。这或许是因为亚热带森林土壤富含N并且相对缺少P，因此微生物可能需要通过大量N素来合成富含N的磷酸酶[30]，以水解土壤中的有机态P。PME和PDE活性与其他热带森林[分别为230.4~ 1088.6 nmol/(h·g dry soil)]的相近[17, 28-29]，但高于多数温带森林[148.9~1303.6 nmol/(h·g dry soil)][28-29]。这说明亚热带森林土壤可利用的P含量相比温带森林较低，无法满足植物和微生物对P的需求。与尾叶桉林相比，相思林土壤的PME和PDE活性高, 而NAG和LAP活性低，资源分配理论[31]认为土壤微生物根据资源的可用性调节酶的生产，相思林土壤初始TN含量及N∶P更高，植物和微生物能产生更多的P获取酶来获得相对更匮乏的P资源。这一理论已多次用来解释类似的胞外酶活性研究[18, 32]，本研究结果也支持这一理论。酶活性差异可能与林型有关，有研究表明豆科植物根磷酸酶活性高于非豆科植物[33]，且这种差异是豆科植物系统发育保留的保守性状[33-34]，与固N能力没有直接联系。
有研究表明N沉降对中国森林6种土壤胞外酶活性的影响较小，其中2个为亚热带森林土壤中的NAG和LAP[28]，这与本研究结果一致。许多研究及meta分析结果[32, 35-36]也与本研究一致。本研究中土壤PME和PDE都属于磷酸酶，有报道土壤磷酸酶活性在施N后出现降低[18, 30]、无效应[36]或增加[32, 37]等响应，本研究中施N后土壤磷酸酶活性变化不显著。土壤酶活性可表征生物体的营养限制[38]，当土壤富N缺P，且面临N沉降压力，植物和微生物则受到P的限制[39]，因此，施N可能不会改变生物体的N、P限制，本研究土壤N∶P未发生变化也验证了这一观点。2 a施N处理后土壤的铵态N、硝态N、可利用性P及土壤TN含量均未发生变化[24, 40]，进入生态系统的N迅速被固定, 可能不足以引起植物和微生物酶生产投资的改变, 施N后叶片N含量增加[40]也支持这一观点。另外，影响酶活性的土壤微生物群落可能未发生变化，有研究表明，土壤微生物MBC、MBN在施N处理1 a后并没有发生显著变化[24]，土壤C、N含量是微生物生物量的关键影响因素[41-42]，本研究中土壤C、N含量也没有发生变化。微生物生长需要特定的pH范围[43]，施N处理6 a土壤pH没有显著变化[12]。此外，土壤酶活性与森林类型[18]及酶活性的干湿季动态[36]等很多因素有关，本研究中N、P获取酶活性在施N后没有变化可能是这些因素综合表现的结果。
本研究添加P和N+P后土壤N获取酶NAG和LAP活性变化不显著，Taiki等[16]报道马来西亚热带森林土壤N获取酶与土壤TN、TC含量存在极显著的正相关关系，且初始N含量相对较高[39]，植物和微生物生长不受N限制，这都是N获取酶活性变化不大的原因。这与本研究结果一致。土壤P获取酶与土壤TP及与TP相关的化学计量比分别存在极显著的负、正相关关系，这可能是土壤PME和PDE活性下降的原因。这与其他亚热带森林的研究结果[18, 36, 44]类似，施P缓解了森林P的供应和竞争压力，植物和微生物减少合成磷酸酶的投资，这符合资源分配理论[31]。同时也符合经济学理论[45], 因为相对直接吸收无机P，通过磷酸酶来获取P更消耗能量[30]。同时施P通常会增加土壤中的有效P (available phosphorus, AP)含量，根据酶促反应理论, 目标产物AP增加可能也会成为限制植物和微生物继续产生P获取酶的潜在原因，这种机制也被称作“最终产物抑制”[18]。土壤P获取酶活性及土壤N∶P在P添加(+P与N+P)处理下显著降低，说明施P可以缓解植物和微生物的P限制。而氮沉降会导致生态系统从N限制转为P限制[13]，且会进一步加剧植物的P限制[15]，因此施P或许可减轻N沉降对植物的影响，缓解植物和微生物的P限制。
研究表明单独施P对土壤磷获取酶活性的抑制作用更强烈，施N、P可缓解单独施P对土壤酶活性的负效应。土壤磷酸酶活性与土壤AP含量存在显著负相关关系[46-47]，且N、P同时添加的土壤AP含量比单独添加P处理的增加幅度小，土壤AP含量增加可能间接导致了土壤PME和PDE活性的响应差异[11]。其次，同时施N、P和仅施P的土壤pH降低幅度不同[11, 48]，前者土壤pH值降低幅度不大，符合土壤微生物生长所需特定的酸碱度范围[43]，土壤酸化程度差异或许也是造成磷酸酶活性响应差异的原因。前期养分添加的研究表明，单独施N对土壤固N酶活性、固N速率和可溶性无机N含量有显著影响，但单独施P和施N+P均没有显著影响[39-40]。本研究结果类似，说明同时添加N、P的响应可能是施P起主要作用。
本研究的2个亚热带人工林土壤酶对P的添加有强烈响应，但对N添加却无显著响应，P添加导致参与获取P的胞外酶活性显著降低。人工林微生物和植物生长可能是受P限制而不是N限制，且P输入会降低N沉降对植物的影响，减轻P限制。因此，我们建议未来我国华南地区人工林的管理可以考虑通过适当的施加P肥以缓解P限制，促进植物生长及生物量增加。
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