2021, Vol. 29
随现代工业的迅速发展，矿区土壤的重金属污染日趋严重。2014年的调查表明全国约1/6耕地面积的土壤都存在重金属超标现象，且南方较北方严重，其中工业废弃地污染的重金属元素主要以铅、镉、锌为主[1]。福建长汀的稀土矿废弃地重金属污染元素主要以铅、镉、锌为主[2]；紫金山铜矿废弃地主要以锌、铜、镉为主[3]。众多研究表明，福建矿区土壤中的重金属都不是单一的，而是多种元素相互作用的复合重金属污染，且主要以铅镉铜锌复合污染为主，造成土壤和农作物污染，进而危害人类的健康[4]。
目前，对土壤重金属复合污染研究多集中在铅镉锌[5]、铜镉锌[6]、铅镉[7]、铅锌[8]、镉锌[9]、铜铅[10]、铜锌[11]等复合污染上，而对铅镉铜锌复合污染的研究很少。有研究表明，皇竹草(Pennisetum sinese)的光合作用受镉胁迫[12]，铅、镉对龙须草(Juncus effusus)的生理生化特性和光合作用有影响[13]，重金属污染对黑麦草(Lolium perenne)光合作用的影响研究较少，主要开展了对铀的吸收研究[14]。皇竹草、龙须草和黑麦草均可用于造纸, 具有回收利用的经济价值。因此，本试验开展铅镉铜锌复合污染对间作皇竹草、黑麦草和龙须草的光合作用和叶片生物量影响的研究，探讨重金属复合污染对间作和单作牧草生长代谢的影响，从而为间作技术在福建矿区铅镉铜锌复合污染土壤的修复应用中提供参考。
1 材料和方法 1.1 材料供试牧草为多年生的皇竹草(Pennisetum sinese)和黑麦草(Lolium perenne)，以及野生的龙须草(Juncus effusus)。采集福建师范大学福清分校笃思公园未受重金属污染的土壤，参照《土壤农业化学分析方法》[15]测定土壤理化性状，pH为7.860，有机质含量为43.81 g/kg、碱解氮、速效磷、速效钾、交换性钙和镁含量分别为105.0、49.81、217.5、3 951和142.5 mg/kg；另外，有效铅、有效镉、有效铜和有效锌含量分别为0.03、0.10、0.92和2.76 mg/kg，总铅、总镉、总铜和总锌含量分别为24.64、0.38、4.21和11.73 mg/kg。
1.2 试验设计采用双因素(2×3)随机区组设计，因素A为间作、单作2个种植模式；因素B为对照(CK)、低浓度和高浓度3个铅镉铜锌复合污染水平。低浓度重金属复合污染液用400 mg/kg Pb(NO3)2+15 mg/kg CdCl2+300 mg/kg CuSO4+300 mg/kg ZnSO4配制, 高浓度重金属复合污染液用800 mg/kg Pb(NO3)2+ 30 mg/kg CdCl2+600 mg/kg CuSO4+600 mg/kg ZnSO4配制。将采集的新鲜土壤拣去植物残叶、杂质及大石子后晒干铺平在大麻袋上，将复合污染溶液连续分批少量地加入土壤并混合均匀，制成重金属复合污染土壤。然后将2 kg土壤倒入桶内老化处理1个月后测定土壤重金属含量，对照土壤的Pb2+、Cd2+、Cu2+和Zn2+含量分别为23.55、0.350、4.450和12.24 mg/kg；低浓度污染土壤的相应离子含量分别为402.1、14.92、285.7和293.3 mg/kg; 高浓度污染土壤的相应离子含量分别为764.3、30.09、575.5和589.6 mg/kg。
老化处理1个月后，选取长势一致的皇竹草、黑麦草和龙须草移栽至塑料桶中，间作是每种牧草2株分别种在3桶中交替摆放；单作为每种牧草6株分别种在9桶中，摆放在一起。每处理3次重复。间作和单作盆栽试验同时进行，总计36桶。移栽牧草后常规管理，定期浇水保持土壤湿度。
1.3 方法光合指标的测定 土壤经复合重金属老化1个月后，分别将皇竹草、黑麦草和龙须草移栽至塑料桶中，在旺长期选择天气晴朗的条件下，在上午8:30-11:30用CIRAS-2光合作用测定系统(美国汉莎科学仪器有限公司)测定牧草上部叶片(空间取向和角度尽量一致)的净光合作用速率(Pn)、蒸腾速率(Tr)、气孔导度(Gs)和细胞间隙CO2浓度(Ci), 测定的光照强度为1 000 μmol/(m2·s)[16]。每株测1片叶片，重复3次，每处理重复3次。
光合色素含量的测定 旺长期采集牧草同一叶位的叶片用95%乙醇提取光合色素，用722型可见分光光度计测定叶绿素(Chl) a、Chl b、类胡萝卜素(Car)含量[17]，每处理重复3次。
生物量的测定 移栽90 d后收获牧草，洗净用吸水纸吸干表面水分，皇竹草按叶、茎和根分开；黑麦草和龙须草按地上部、地下部分开, 各部分在105℃下杀青10 min，再80℃烘至恒定，然后称量各部位的干物质质量[16]。
重金属含量的测定 采用干灰化法制备重金属含量测定样品，用火焰原子吸收分光光度计测定牧草不同部位的铅、镉、铜和锌的含量[18]。
1.4 数据分析数据取3次重复的平均值，用DPS 2005软件进行方差分析，利用Duncan氏新复极差法进行差异显著性检验，以P < 0.05和P < 0.01分别表示处理间差异显著和极显著。
2 结果和分析 2.1 对牧草叶片光合作用的影响由表 1可见，间作模式下，皇竹草叶片的Pn、Tr、Gs和Ci均随重金属浓度的升高呈先增后减的变化趋势，且均以低浓度的最大，Tr、Gs和Ci比对照(CK)分别极显著提高了46.40%、52.18%和144.78%，而高浓度处理的比低浓度处理的有所下降，但Pn仍显著提高了18.44%。黑麦草的Pn、Tr和Ci均随复合重金属浓度的增加呈先升后降的变化趋势，且均以低浓度处理的最大，分别比CK极显著提高了33.10%、20.23%和22.05%，Gs则急剧下降，以高浓度处理的最低，比CK极显著降低了35.97%。龙须草的光合参数随土壤复合重金属浓度的增加而降低，高浓度处理的Pn、Tr、Gs和Ci均最小，分别比CK极显著下降38.53%、45.77%、41.52%和28.82%。
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表 1 不同种植模式下重金属污染对牧草叶片光合作用的影响 Table 1 Effects of heavy metal pollution on photosynthesis of forage leaves under different planting patterns |
单作模式下，随土壤复合重金属浓度的增加, 皇竹草叶片的Ci呈先增后减的变化趋势，低浓度处理比CK增加5.53%，无显著差异，高浓度处理则极显著下降了21.65%；而Pn、Tr、Gs呈逐渐升高的变化趋势，高浓度处理的最大，分别比CK极显著提高了104.13%、57.62%和153.34%。黑麦草和龙须草的Pn、Tr、Gs和Ci均呈下降的趋势，且均以高浓度处理的最小，分别比CK极显著降低了49.31%、16.80%、20.17%、42.44%和57.65%、38.60%、56.55%、50.11%。
随铅镉铜锌复合浓度的增加，皇竹草叶片的Pn、Tr、Gs和Ci均呈增加的趋势，均以高浓度处理的最大，分别比CK极显著上升了42.04%、35.44%、82.14%和48.23%；黑麦草的Pn和Gs呈下降的趋势，以高浓度处理的最小，分别比CK极显著减少了47.14%和26.94%，Tr和Ci呈先升后降的趋势，与CK的差异均不显著；龙须草的Pn、Tr、Gs和Ci呈下降的趋势，高浓度处理的最小，分别比CK极显著降低了53.24%、41.75%、51.50%和39.40%。
2.2 对牧草叶片光合色素含量的影响从表 2可见, 间作模式下，皇竹草和龙须草叶片Chl a、Chl b、Chl a+b和Car含量均随土壤铅镉铜锌复合浓度的增加呈先增后减的变化趋势, 且均以低浓度处理的最大，分别比CK极显著增加了44.59%、96.30%、52.17%、12.50%和46.36%、40.74%、45.26%、77.78%。黑麦草叶片Chl a、Chl b、Chl a+b含量也呈先升后降的变化规律，以低浓度处理的最大，分别比CK极显著增加了18.37%、34.78%和22.31%；Car含量则逐渐增加，低、高浓度处理的比CK显著增加了13.33%和43.33%。
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表 2 不同种植模式下重金属污染对牧草叶片光合色素含量的影响 Table 2 Effects of heavy metal pollution on photosynthetic pigment content of forage leaves under different planting patterns |
单作模式下，皇竹草叶片的Chl a、Chl b、Chl a+b和Car含量均随土壤铅镉铜锌复合浓度的增加呈先增后减的变化趋势，均以低浓度处理最高, 分别比CK极显著增加了7.91%、33.33%、13.30%和41.03%。黑麦草叶片的Chl a、Chl b、Chl a+b含量则呈下降的趋势，以高浓度处理最小, 分别比CK极显著减少了23.76%、36.36%和23.41%;低浓度处理的Car含量比CK显著提高10.34%，而高浓度处理的显著低于CK。龙须草叶片的Chl a、Chl b、Chl a+b和Car含量均逐渐降低，以高浓度处理的最小，分别比CK极显著降低了9.56%、40.43%、17.03%和25.00%。
随铅镉铜锌复合浓度的增加，皇竹草和龙须草叶片的Chl a、Chl b、Chl a+b和Car含量均呈先增后减的趋势，均以低浓度处理的最大，分别比CK增加了25.15%、58.82%、30.84%、27.91%和19.51%、2.70%、15.00%、29.03%，除龙须草Chl b含量与CK差异不显著外，其余均达极显著差异; 黑麦草叶片的Chl a、Chl b和Chl a+b含量呈先升后降的趋势，以低浓度处理的最大，分别比CK增加了3.60%、3.57%和3.60%，除Chl b与CK的差异不显著，其余均达极显著差异，Car含量呈递增的趋势, 以高浓度处理最大，比CK极显著提高了17.24%。
2.3 对牧草叶片和总生物量的影响由表 3可知，间作模式下，随土壤铅镉铜锌复合浓度的增加，皇竹草叶生物量呈先升后降的趋势, 低浓度处理的最高，比CK极显著增加51.76%;黑麦草的地上部生物量呈逐渐增加的趋势，以高浓度处理的最高，比CK极显著增加88.89%；龙须草的地上部生物量呈递减的趋势，以高浓度处理的最小，比CK极显著减少42.86%。单作模式下, 皇竹草叶生物量随土壤铅镉铜锌复合浓度的增加呈先升后减的变化趋势，低浓度处理的最高，比CK极显著增加29.09%；黑麦草的地上部生物量呈下降的趋势，高浓度处理的最小，比CK极显著降低50.00%；龙须草的地上部生物量呈下降的趋势, 高浓度处理的最小，比CK极显著降低60.00%。
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表 3 不同种植模式下重金属污染对牧草叶片和总生物量的影响 Table 3 Effect of heavy metal pollution on leaf and total biomass of forages under different planting patterns |
总体来说，间作下的3种牧草的叶片和总生物量均极显著高于单作。随铅镉铜锌复合浓度的增加, 皇竹草的叶片和总生物量均呈先增后减的趋势，以低浓度处理的最大，叶片生物量比CK极显著增加44.15%，总生物量与CK的差异不显著；黑麦草的叶片生物量呈增加的趋势，高浓度处理比CK极显著提高22.22%，总生物量呈递减的趋势; 龙须草的叶片和总生物量均呈下降的趋势，以高浓度处理的最小，分别比CK极显著减少52.17%和53.66%。
2.4 对牧草叶片重金属含量的影响由表 4可见，在单作模式下，3种牧草叶片的Pb、Cd、Cu、Zn含量均随铅镉铜锌复合浓度的升高呈上升的趋势，高浓度处理极显著高于CK，皇竹草分别提高32.39、14.96、197.3、155.0 mg/kg, 黑麦草提高42.72、25.80、49.13和461.0 mg/kg, 龙须草提高32.63、6.28、283.9和77.85 mg/kg。
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表 4 不同种植模式下重金属污染对牧草叶片重金属含量的影响 Table 4 Effect of heavy metal pollution on heavy metal content in forage leaves under different planting patterns |
在间作模式下，3种牧草叶片的Pb、Cd、Cu和Zn含量均随铅镉铜锌复合浓度的升高呈增加的趋势, 高浓度处理极显著高于CK，皇竹草提高42.42、25.87、233.3、160.7 mg/kg，黑麦草提高52.82、37.86、68.24和510.4 mg/kg，龙须草提高39.31、13.03、218.4和85.24 mg/kg。
总体上看，间作的3种牧草叶片Pb、Cd、Cu、Zn含量均极显著高于单作。随铅镉铜锌复合浓度的增加，3种牧草叶片的Pb、Cd、Cu、Zn含量均呈增加的趋势，高浓度处理的极显著高于CK，皇竹草分别增加37.41、20.41、215.3和157.8 mg/kg; 黑麦草增加47.77、31.83、58.68和485.7 mg/kg; 龙须草增加35.97、9.65、251.2和81.54 mg/kg。
2.5 方差分析方差分析表明(表 5)，除种植模式对皇竹草的Tr影响不显著外，种植模式、重金属污染和种植模式×重金属污染互作对皇竹草、黑麦草和龙须草叶片光合参数的影响均达到极显著水平。同时，除种植模式对龙须草叶片的Chl a+b含量的影响仅达显著水平，对Chl a含量的影响不显著外，种植模式、重金属污染浓度及其互作对3种牧草叶片的Chl a、Chl b、Chl a+b和Car含量的影响均达极显著水平。从表 6可见，种植模式、重金属污染及其互作对3种牧草叶片生物量、总生物量和Pb、Cd、Cu和Zn含量的影响均达到极显著水平。
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表 5 种植模式和重金属污染对牧草叶片光合作用和光合色素影响的F值 Table 5 F value of effect of planting pattern and heavy metal pollution on photosynthesis of forage leaves |
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表 6 种植模式和重金属污染对牧草叶片生物量和重金属含量影响的F值 Table 6 F value of effects of planting pattern and heavy metal pollution on biomass and heavy metal content in forage leaves |
叶绿素可以吸收、转化及传递光能，在光合反应中起着至关重要的作用。叶绿素含量会直接影响植物的光合作用，光合作用不仅与叶片的叶绿素含量有关，还与Pn、Tr、Gs、Ci等有关[19-20]。本研究结果表明，低浓度重金属污染下，间作的皇竹草光合作用参数和光合色素含量均高于单作，黑麦草和龙须草的光合色素含量高于单作、光合作用参数低于单作，说明间作使皇竹草光反应中心吸收较多的光能，促进光合参数的增加，但是光合色素含量并不是决定光合作用的决定性因素，因此黑麦草和龙须草的光合作用参数在间作下并未得到提高，可能与牧草品种等有关。这与杨晶[21]的研究结果一致。高浓度重金属污染下间作的3种牧草光合特性均低于单作，与单作相比，间作皇竹草叶片的光合色素含量极显著上升，光合作用参数极显著下降；黑麦草和龙须草叶片的Ci、Car极显著增加，Pn、Tr、Gs、Chl a、Chl b和Chl a+b极显著减少，可能是间作系统中，尤其在高污染逆境环境中，不同植物的地上部会竞争性利用光照和热量[22]，导致光合作用参数和光合色素有所降低。从单一或总体重金属污染来看，与单作相比，间作3种牧草的叶片生物量和总生物量及重金属含量均极显著上升，可能是间作加快了不同植物共生期间的养分转化，改善土壤的养分状况，提高植物对有效养分的吸收，以确保植物在间作期间所需养分的供给，还能改善作物的铁营养状况，提高作物的生物量[23]等。间作体系主要是通过改变3种牧草根系的分泌物、土壤酶活性、土壤微生物等根际环境，间接改变土壤中重金属铅镉铜锌的有效性，最终直接提高牧草对铅镉铜锌的吸收累积[21]。这与前人[23-25]的研究结果类似。因此选择合适的植物间作可以提高富集植物吸收重金属的量。
重金属胁迫会影响植物的光合作用，导致碳固定和同化效率降低[14]。胁迫使活性氧在细胞中积累，大量的活性氧扩散到叶绿体，可加速叶绿素的分解，进而影响光合作用[26]。重金属污染胁迫造成植物许多生理活动异常，使生长发育受阻，但其对植物的影响存在剂量效应[27]。本研究结果表明，皇竹草和黑麦草叶片的光合参数随重金属胁迫程度上升而上升，而龙须草叶片的光合参数则下降。这与前人[28-29]的研究结果相近。低浓度下牧草通过提高气孔导度、蒸腾速率等从而增强光合速率，这是一种对最初伤害进行自我保护的应激代谢活动，植物应激产生大量的代谢产物同铅镉铜锌结合以解毒，这也是牧草的适应性反应[30]。高浓度铅镉铜锌的胁迫导致激活的代谢系统加速损伤，引起牧草体内营养元素的不平衡，造成代谢失调，抑制生长, 从而减少叶的同化面积，缩短叶的寿命，造成光合速率下降；另外，铅镉铜锌还引起气孔开度减少甚至关闭，CO2不能进入叶片，叶片内淀粉的水解作用加强，光合产物运出又较缓慢，结果造成糖分累积，呼吸消耗增加，光合速率降低。皇竹草叶片的光合作用参数随重金属污染浓度保持持续上升，可能是皇竹草对重金属污染的耐性强于黑麦草和龙须草。3种牧草叶片的光合色素含量均呈现低促高抑现象，与前人[28, 31]的研究结果相似，可能是在低浓度时，牧草的适应性大于重金属铅镉铜锌复合的毒害作用，从而表现出积极的刺激效果，随着铅镉铜锌复合浓度的加大，铅镉铜锌进入细胞内作用于几种叶绿素合成酶(原叶绿素酸脂还原酶、S-氨基乙酞丙酸合成酶、胆色素原脱氨酶)的肤链中富含-SH基的部分，抑制了酶活性，从而阻碍了叶绿素的合成[32]，还有可能是由于铅镉铜锌取代了其中的Fe3+、Zn2+和Mg2+，破坏了叶绿体的结构和功能活性，进而表现出抑制和毒害作用[27]。重金属胁迫使皇竹草的叶生物量和总生物量呈低促高抑现象，可能是低浓度铅镉铜锌复合污染能刺激某些酶的活性，促进植物生长，随着复合污染程度的增加，保护反应消失，导致植物生长量下降[29]。而重金属胁迫使黑麦草和龙须草的叶生物量和总生物量下降, 可能是黑麦草和龙须草对重金属的耐性比皇竹草低，光合作用参数和光合色素含量的变化也导致生物量的下降，同时生物量还与作物种类、土壤等因素密切相关[33-34]。3种牧草叶片的重金属含量在重金属胁迫下极显著增加，说明他们对重金属铅镉铜锌均具有一定吸收能力，这与前人[10-11]的结论相近。
本研究结果表明，种植模式×重金属污染互作对牧草叶片的光合参数、光合色素含量、生物量和重金属含量的影响基本上达极显著水平。在复合污染土壤中，间作3种牧草有利于叶片干物质的积累和重金属的吸收，单作更有利于提高叶片的光合作用能力；重金属胁迫下，不同种植模式皇竹草叶片光合特性、生物量和吸收重金属能力整体强于黑麦草和龙须草，说明种植模式与重金属污染具有一定的相关性。但是，种植模式×重金属污染交互作用的影响比较复杂，与作物种类、重金属污染种类和浓度、土壤种类、间作系统中如何合理安排不同植物的种植时间、空间布局等因素密切相关，因此, 有关种植模式×重金属污染交互作用仍有待于深入研究。在实际应用中应综合考虑二者的关系，以确定不同种植模式下，各种牧草在重金属污染下的适应能力以及达到最大程度吸收土壤中的重金属，达到土壤修复的目的。
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